Поведенческие механизмы трофической дифференциации у рыб-бентофагов (13.09.2010)

Автор: Герасимов Юрий Викторович

Наблюдаемые различия в распределении и протяженности перемещений рыб в водоеме соответствуют результатам лабораторных экспериментов, в которых плавательная способность у лещей с аллелем По100 оказалась достоверно выше, чем у лещей с аллелем По79, что установлено как для сеголеток (Герасимов, Поддубный, 1999), так и для особей в возрасте 5+ (Герасимов, Лапшин, 2005). Кроме того, обнаружено (Gerasimov, 2006), что лещи с аллелем По100 отличаются более высокой степенью функционального развития зрения по сравнению с носителями аллеля По79 (при сходном уровне развития обоняния). Эта особенность лещей с аллелем По100, очевидно, способствует более эффективному поиску ими беспозвоночных эпибентоса в условиях высокой освещенности мелководных местообитаний, которые лещ активно осваивал на первых этапах формирования Рыбинского водохранилища. В то время обширные мелководные участки были заняты затопленным лесом, под защитой которого образовались местообитания, не подверженные негативному воздействию волн (Гордеев, 1971). На них, а затем и русловых участках водохранилища, наблюдались значительные нагульные скопления леща (Ключарева, 1960) (рис. 8).

Рис. 8. Формирование внутривидовой трофической структуры популяции леща Рыбинского водохранилища. Черные линии обозначают наблюдаемый диапазон условий используемых лещом. Синусоида указывает на переменное, зависящее от условий среды, использование биотопов лещом - мигрантом.

Однако к началу 1970-х гг. под воздействием волнения и льда, эти местообитания разрушились, а вместе с ними исчезли и устойчивые нагульные скопления рыб на мелководных участках. Тем не менее, внутривидовая трофическая дифференциация леща сохранилась, но его кормовые миграции на мелководья стали периодическими (Малинин и др., 1990; Линник, Герасимов, 1993а, б; Герасимов, Поддубный, 1999), зависящими от гидродинамической активности (рис. 8). При усилении ветрового воздействия лещи покидают мелководные пойменные местообитания и уходят на русловые участки с глубинами более 10 м, а в периоды длительного ветрового затишья нагуливаются на затопленной пойме, на глубине 2–6 м. Сравнение содержимого кишечника у лещей этих групп показало, что их спектры питания различаются только в штилевую погоду (рис. 9). После длительных штормов кишечники содержат преимущественно те формы беспозвоночных, которые характерны для русловых участков.

Сохранению указанной популяционной структуры леща Рыбинского водохранилища способствовало наличие у леща механизма регулирования численности на русловых местообитаниях. Существует модель популяционного регулирования (Эрман, Парсонс, 1984), основанная на «полиморфизме поведения», когда в популяции имеются животные, различающиеся по степени толерантности к перенаселению, причем изменяющаяся плотность популяции действует на эти типы поведения как фактор отбора. Например, на грызунах разных инбредных линий было показано (Vale et аl., 1972), что уровень агрессивности особей достоверно связан с численностью; кроме того, сила связи достоверно зависит от генотипа, т.е. при росте численности изменения в агрессивности не у всех линий одинаково выражены.

Ранее было показано (Герасимов, Слынько, 1991; Герасимов, Поддубный, 1999; Gerasimov, 2006), что агрессивные и одновременно менее реактивные лещи с

Рис. 9. Дендрограммы различия (сходства) спектров питания лещей с аллелем По100 и По79.при штилевой погоде (а) и после шторма (б). С 1 по 10 (а) и с 1 по 8 (б) лещи с аллелем По100, с 11 по 20 (а) и 9 по 16 (б) лещи с с аллелем По79.

аллелем По79 более толерантны к перенаселению, чем лещи с аллелем По100, отличающиеся низкой агрессивностью и высокой реактивностью. Увеличение плотности скоплений на русловых нагульных местообитаниях должно приводить к росту частоты контактов между особями и соответственно к усилению агрессивности лещей с аллелем По79 (рис. 10). В результате, лещи с аллелем По100 под воздействием рыб с аллелем По79 вытесняются на периферию скопления, а при высокой плотности покидают русловые местообитания, уходя на пойму. Здесь, если позволяют гидродинамические условия, они образуют скопления и питаются альтернативными кормовыми объектами, в основном организмами эпибентоса.

Следовательно, наличие у леща генетического полиморфизма по локусу пероксидазы и связанных с ним различий особей по толерантности к повышенной плотности скоплений привело к формированию фенотипов, один из которых более склонен к кормовым миграциям и питанию на мелководных биотопах. На начальных этапах существования водохранилища формированию этого фенотипа способствовало наличие прибрежных местообитаний, образованных под защитой затопленного леса. Относительная кратковременность существования этих биотопов не привела к развитию специфических морфологических признаков кормодобывающего аппарата. В настоящее время пространственная дифференциация указанных групп леща обусловлена действием механизма популяционного регулирования, но при этом имеет периодический характер, поскольку доступность альтернативного биотопа определяется гидродинамической активностью на мелководьях. Отсутствие специфических морфологических приспособлений кормодобывающего аппарата позволяет лещу переключаться с питания инфауной на эпибентос и, наоборот, без снижения эффективности кормодобывания. Благодаря этому популяция леща эффективно осваивает кормовой ресурс с непостоянной доступностью – макробентос литорали и сублиторали.

Рис. 10. Зависимость времени (в процентах от длительности эксперимента), затрачиваемого лещом с аллелем По79 на агрессивное поведение при различном уровне агрегированности корма.

Плотва. Популяция плотвы Рыбинского водохранилища включает две экологические группы, различающиеся по целому ряду морфологических признаков (Изюмов и др., 1982): прибрежную (со смешанным спектром питания) и пойменно-придонную (преимущественно моллюскоядную). Моллюскоядная плотва в нагульный период приурочена к расположенным на пойме колониям моллюска рода Dreissena. Прибрежная морфа плотвы приурочена к устьям рек, большим заливам и заостровным пространствам (Касьянов и др., 1982), до середины 60-х годов она встречалась по всей литорали (рис. 11). Появлению многочисленной быстрорастущей моллюскоядной морфы способствовало расселение по волжским водохранилищам дрейссены из Каспия в середине 50-х годов.

Рис. 11. Формирование внутривидовой трофической структуры популяции плотвы Рыбинского водохранилища. Черные линии обозначают наблюдаемый диапазон условий используемых лещом.

Предполагается, что ее предком была плотва, которая до залития водохранилища населяла русловые участки рек и питалась в основном моллюсками, а прибрежная морфа образовалась от рыб, обитавших в затонах, старицах, мелких озерах и питавшихся в основном растительностью (Кулемин, 1944; Шмидтов, 1952). При этом плотва заняла практически пустующую кормовую нишу, поскольку прочная раковина значительно уменьшает доступность дрейссены, делая ее относительно невостребованным пищевым объектом. В середине 60-х годов, когда участки литорали, занятые затопленным, лесом исчезли, местообитания прибрежной формы сократились (рис. 11).

Считалось (Поддубный, 1966, 1971; Касьянов и др., 1982), что молодь прибрежной и пойменно-придонной плотвы нагуливается совместно и только в возрасте 4–6 лет последняя уходит на глубины 4–8 м, переходя на питание моллюсками, в то время как прибрежная плотва остается на прежних местообитаниях, продолжая питаться зарослевой фауной. Однако наши недавние морфологические исследования молоди плотвы с разных местообитаний (Герасимов и др., 2005; Столбунов, Герасимов, 2008) показали, что уже на ранних этапах развития прослеживается дифференциация плотвы на два морфотипа со свойственной им пространственной сегрегацией по двум биотопам – открытой литорали, не защищенной от волн (песчаный грунт и отсутствие зарослей макрофитов), и защищенного прибрежья (заросли макрофитов в устьях рек и за островами).

Исследование миграционного поведения личинок плотвы (на этапах С1–D1) показало, что у ранних личинок плотвы существуют две разные фенотипические группировки – мигранты и резиденты (Pavlov et al., 2001, 2007). Различия в реакции личинок на течение определяют их ночное пространственное разделение: особи с отрицательной реореакцией избегают течения и остаются на месте, а особи, проявляющие положительную реореакцию, подхватываются течением и мигрируют, что способствуют расселению молоди и освоению трофической части ареала (Pavlov et al., 2001, 2007). В условиях Рыбинского водохранилища, на границе заросшей литорали, течения разной природы достигают скорости до 1 м/с (Герасимов, Поддубный, 1999), что соизмеримо со скоростями течения в равнинных реках, и личинки - мигранты могут за счет них выноситься в пелагиаль и на участки незащищенной литорали.

Молодь плотвы из открытой части водохранилища достоверно отличается большей относительной величиной ротового отверстия (рис. 12) и более прогонистой формой тела. Это обеспечивает ей высокую степень выживания в достаточно агрессивной среде открытых вод, характеризующейся активной гидродинамикой, отсутствием убежищ, доминированием хищников-угонщиков и крупных активных пелагических форм планктона, служащих кормом. В лабораторных экспериментах было подтверждено, что молодь плотвы, выловленная в открытой литорали, обладает лучшей плавательной способностью и более эффективным оборонительным поведением по сравнению с молодью из защищенного мелководья, а средний размер кормовых организмов в питании молоди плотвы в открытых биотопах был больше, чем в защищенных (p < 0.001) (Столбунов, Герасимов, 2008).

Формирование морфологического облика плотвы происходит либо за счет избирательной элиминации, в результате которой в открытой литорали выживают большеротые особи, либо у мигрантов положительная реореакция наследуется ассоциировано с большеротостью и прогонистой формой тела. Возможность ассоциированного наследования признаков у мигрантов подтверждается тем, что коэффициент вариации морфологических признаков у них практически не меняется после появле-

ния в открытой литорали (Столбунов, Герасимов, 2008). Диапазон изменчивости размеров ротового аппарата у молоди плотвы, полученной путем направленного индивидуального скрещивания «малоротых» производителей, совпадает с таковым у молоди малоротой плотвы из естественной среды и достоверно отличается от соответствующих показателей большеротой морфы, что свидетельствует о наследовании

Рис. 12. Величина ротового отверстия (D, см2) молоди плотвы на этапе развития F в защищенных (1) и открытых (2) биотопах; а – 1997 г., б – 1998, в – 2005 г.

характерных особенностей строения ротового аппарата (Столбунов, 2005).

Следовательно, пространственная дифференциация популяции плотвы происходит еще до перехода на питание моллюсками. Малоротая молодь остается на прежних местообитаниях, образуя прибрежную морфу. Из большеротой молоди открытой литорали формируется моллюскоядная морфа, которая с возрастом перемещается на участки поймы с колониями моллюсков. Доказательством этого может служить то, что у моллюскоядной и прибрежной плотвы сохраняются те же соотношения в размерах ротового отверстия, что и у молоди (рис. 13) (Столбунов, Герасимов, 2008). Размеры рта в этом возрасте не теряют адаптивного значения, поскольку моллюски рода Dreissena достигают больших размеров. Крупная плотва способна употреблять в пищу моллюсков размером до 20 мм, выигрывая в конкуренции за данный ресурс у таких массовых видов рыб-бентофагов, как лещ, потребляющий моллюсков размером до 10 мм, и густера (Blicca bjoerkna) – до 14 мм (Shcherbina, Buckler, 2006).

В основе внутривидовой трофической дифференциации и у леща, и у плотвы лежат механизмы регулирования плотности, которые приводят к пространственной сегрегации внутрипопуляционных групп и, как следствие, переходу одной из них к питанию альтернативными кормовыми объектами. У леща трофическая дифференциация является результатом пластичности пищевого поведения (при отсутствии морфологических приспособлений кормодобывающего аппарата), а бимодальное распределение фенотипов определяется тем, что их трофические ниши прерывисты (один фенотип использует организмы инфауны, доминирующие на русловых биотопах, а другой – организмы эпибентоса, наиболее многочисленные на мелководных местообитаниях). При этом переход с одного типа корма на другой не связан со снижением эффективности кормодобывания.

Рис. 13. Изменения величины ротового отверстия D у плотвы в возрасте от 3+ до 8+ лет из защищенной литорали (1) и с глубин 3–8 м открытого водохранилища (2) (Герасимов, Столбунов, 2008).

У плотвы часть молоди, мигрируя, попадает из защищенной литорали в пелагиаль и открытую литораль, где формируется фенотип с выраженными морфологическими признаками, способствующими выживанию в этих условиях. К этим признакам относится и специфическая морфология кормодобывающего аппарата, за счет которой такие особи на ранних стадиях развития способны использовать крупный планктон пелагиали и открытой литорали, а с возрастом переходят на потребление моллюсков. Стабильность альтернативного пищевого ресурса и, как следствие, наличие морфологических особенностей обусловливают устойчивую пространственную и трофическую дифференциацию двух различных морф плотвы. При этом переход с одного типа корма на другой связан со значительным снижением эффективности кормодобывания.

Следовательно, полиморфизм позволяет популяциям леща и плотвы снижать внутривидовую конкуренцию за счет более полного освоения существующих в пределах ареала местообитаний с альтернативными ресурсами, которые к тому же могут иметь временную (непостоянную) доступность.

Устойчивость внутривидовой трофической дифференциации определяется временной стабильностью факторов отбора и в первую очередь постоянным присутствием альтернативных типов добычи, требующих иных поведенческих навыков и изменений в кинематике схватывания и обработки кормовых объектов. Если относительное изобилие альтернативных видов добычи сильно меняется, то продолжительности периода эксплуатации каждого из них может быть не достаточно для формирования трофоморфологической специализации. Хотя на примере леща видно, что она не является непременным условием существования трофической дифференциации, поскольку в основе существования последней могут лежать механизмы регулирования плотности, приводящие к пространственной дифференциации внутрипопуляционных групп и, соответственно, к вынужденному переходу одной из них на питание альтернативным кормовым ресурсом.

5.2. Механизмы трофической дифференциации, основанные на внутривидовых различиях в способности к риску.

В популяции существуют особи, которые в присутствии хищников способны более эффективно добывать корм и при этом минимизировать угрозу быть съеденными. Они обладают более высокой способностью к риску в присутствии хищников, тогда как другие особи на воздействие хищника чаще отвечают уходом в безопасную зону (Lister, Neff, 2006; Vilhunen et al., 2008; Герасимов, Смирнова, 2009).

Эмоциональное проявление поведения, такое как «страх», признаётся психологами как основа изменчивости поведения. Оно, безусловно, имеет адаптивную функцию, но еще крайне недостаточно изучено в связи с естественным окружением. Наиболее подробные исследования, позволившие установить закономерные связи между эмоциональностью особей, их генотипическими особенностями и внешними воздействиями, были проведены на мышевидных грызунах (Бродхерст, 1975; Лагерспетц, Лагерспетц, 1975; Эрман, Парсонс, 1984; Ещенко и др., 1999). У них менее реактивные особи, одновременно являются более агрессивными, подвижными и характеризуются низкой выраженностью рефлекса осторожности. У более реактивных особей, напротив, низкие уровни агрессивности и двигательной активности сочетаются с повышенной чувствительностью к вызывающим страх раздражителям, при этом четко выражен рефлекс осторожности (Ещенко и др., 1999).

Исследования показали определенное сходство в поведении двух исследованных групп лещей с вышеописанными линиями грызунов (Герасимов, 2007). Лещи с аллелем По79, по аналогии с менее реактивными грызунами, имели более высокий уровень агрессивности и двигательной активности. Им свойственна низкая выраженность рефлекса осторожности, благодаря чему они быстро адаптировались к условиям эксперимента и активно питались в присутствии хищника. Лещи с аллелем По100, по аналогии с более реактивными грызунами, имели низкий уровень двигательной активности и агрессивности. Из-за высокой выраженности рефлекса осторожности они медленно адаптировались к условиям эксперимента и на воздействие хищника отвечали уходом в безопасную зону.

Справедливость проведения подобных аналогий подтверждается результатами работы В.В. Пономаренко с соавторами (1975), которые провели анализ обширных экспериментальных данных для разных по филогенетическому положению животных. Они пришли к заключению о существования ряда гомологичных генов, обусловливающих энзимо - химию нервной деятельности и общих механизмов, лежащих в основе регуляции уровня функциональной активности нервной системы.

Следовательно, механизм трофической дифференциации внутривидовых групп рыб под влиянием хищников основан на различиях в функциональной активности нервной системы, которые определяют индивидуальный уровень способности к риску. При этом более реактивные особи, в отличие от менее реактивных, стремятся покинуть участки, где вероятность нападения хищника достаточно велика, поскольку характер их оборонительной реакции способствует значительному снижению эффективности пищевого поведения и в условиях значительного пресса хищников приводит к длительному голоданию. Уход более реактивных особей с опасных местообитаний приводит к устойчивой пространственной дифференциации внутрипопуляционных групп и, соответственно, к различиям в качественном составе используемых ими кормовых организмов.

Глава 6. Обучение у рыб и адаптация к новым трофическим условиям

Временная изменчивость параметров окружающей среды даже в пределах одного местообитания достаточно велика, поэтому рыбы должны постоянно модифицировать свое поведение, в том числе и пищевое, чтобы эффективность кормодобывания соответствовала их потребностям. Адаптация к изменяющимся трофическим условиям происходит в результате обучения, но рыбы разных видов достоверно различаются по своим способностям (Лещева, Жуйков, 1989; Noble et al., 2005), что, в свою очередь, определяет различия в скорости обучения и, соответственно, разницу в конкурентоспособности вида в модифицированном местообитании.

Все исследованные виды рыб, независимо от степени их морфологической специализации к питанию инфауной, проявляют реакцию на уровень стабильности размещения корма в аквариумах. Исследования показали, что рыбы предпочитают участки с постоянным распределением корма (Warburton, 1990; Bell, 1991; Noda et al., 1994; Roche at al., 1998), поскольку в этих условиях предыдущий опыт позволяет им сконцентрировать поиск пищи только на участках, где существует высокая вероятность обнаружения добычи, при этом остальные участки практически игнорируются, что позволяет виду наиболее эффективно, без лишних активных трат на поиск, осуществлять добычу корма. Это в значительной степени должно нивелировать различия видов в специализации к добыче определенного типа корма, если при этом интенсивность питания не лимитируется иными факторами (например, глубиной нахождения кормовых частиц в слое донного субстрата). В среде с нестабильным распределением корма, наоборот, роль предыдущего опыта снижается, и возрастают активные траты на поиск, а эффективность поиска в значительной мере зависит от уровня специализации органов чувств вида.

6.1. Зависимость степени адаптации рыб к условиям кормодобывания от стабильности распределения корма. Сравнение интенсивности питания рыб с разной степенью специализации к питанию инфауной в аквариумах с постоянным и переменным размещением корма показало, что при постоянном размещении интенсивность питания леща, карася и плотвы оказалась выше, чем у C. paleatus и S. nigrita (Герасимов, 2007).

Постоянное размещение кормовых пятен способствовало запоминанию их расположения. В результате, у рыб снижалось время, затрачиваемое на поиск, а суммарное время питания складывалось из времени, затраченного на перемещение между частицами корма или агрегациями, схватывание кормовой частицы и ее обработку. Различия в интенсивности питания инфауной при стабильных и переменных условиях размещения корма особенно ярко выражены у слабо- и неспециализированных к питанию инфауной видов (лещ, карась, плотва). Значительно меньше разница у специализированных видов (C. paleatus и S. nigrita), поскольку у них эффективность поиска достаточно высока и при переменном распределении корма.

Следовательно, в условиях переменного распределения корма эффективность поиска в основном зависит от специфических трофоморфологических приспособлений питающегося организма и, следовательно, безусловное преимущество имеют специализированные виды. При постоянном распределении корма возрастает роль познавательных способностей особи, обусловливающих скорость запоминания расположения кормовых пятен. Рыбы неспециализированных видов «выучив» местоположение кормовых пятен, увеличивают интенсивность питания, практически не тратя время на поиск. При этом возрастает интенсивность их питания организмами инфауны, если интенсивность питания неспециализированных видов не лимитируется другими факторами, например, глубиной нахождения корма в толще субстрата.

Уровень стабильности может определяться и вариабельностью других, более тонких параметров, характеризующих распределения корма, например, постоянством количества кормовых частиц в кормовом пятне и стабильностью расстояния между кормовыми пятнами (т.е. местоположение кормовых пятен меняется, но расстояние между ними остается постоянным). Эксперименты показали, что неспециализированные рыбы не реагировали на уровень стабильности этих показателей. Определяющим для них был показатель стабильности местоположения кормовых пятен. Напротив, специализированные виды, по мере адаптации к условиям эксперимента, достоверно (p < 0,05) снижали время на поиск кормовых пятен при их переменном распределении (рис. 14), если расстояние между ними при этом не изменялось. Сходным образом снижалось и время задержки на кормовых пятнах (p < 0,01), если количество кормовых частиц на них было всегда одинаковым.

Проверка на модели возможности оптимизации поискового поведения рыбами при агрегированном распределения кормовых объектов в условиях гомогенной окружающей среды показала, что зависимость рациона от протяженности длинного пробега и длины короткого пробега имела параболическую форму. Связано это с тем, что при малой протяженности длинных пробегов часть кормовых пятен не попадает в зону поиска, а при большой имитатор «проскакивает» агрегации «кормовых частиц». То же и в случае длины коротких пробегов при локальном поиске на кормовом пятне: в одном случае не вся площадь кормового пятна обследуется, а в другом имитатор выходит за пределы пятна. Такая же зависимость наблюдается при локальном поиске и от числа коротких пробегов – недостаточное их количество не позволяет обследовать все кормовое пятно, а избыточное приводит к неоправданной задержке на пятне. Поэтому, даже при переменном распределении кормовых пятен в гомогенной среде, рыбы способны оптимизировать свое поведение, ориентируясь на более тонкие особенности распределения корма, если они относительно стабильны.

Зависимость адаптации рыб к условиям кормодобывания от уровня стабильности распределения корма и зрительных ориентиров. В следующей серии экспериментов задача была усложнена введением дополнительного фактора – зрительных ориентиров, которые являются мощным стимулом к исследовательскому поведению (Михеев и др., 1997, 1999; Непомнящих, Гремячих, 1999, 2000; Афонина и др., 2000; Герасимов, 2007). Для этого на поверхности субстрата (песок) размещали белые керамические втулки диаметром 2 см и высотой 4 см. Исследовались 4 варианта: 1 – постоянное и 2 – переменное распределение кормовых пятен; 3 – кормовые пятна с переменным размещением, помеченные на поверхности субстрата перемещающимися вместе с ними зрительными метками; 4 – кормовые пятна с постоянным размещением и зрительные ориентиры с переменным размещением, т.е. перемещающиеся независимо от кормовых пятен.


загрузка...